Se sabe muy poco sobre la vida temprana de John Dowland, pero en general se cree que nació en Londres. El historiador irlandés W. H. Grattan Flood afirmó que había nacido en Dalkey, cerca de Dublín,​ pero no se ha encontrado ninguna prueba que corrobore la afirmación de Thomas Fuller de que nació en Westminster.​ Sin embargo, hay una evidencia muy clara que apunta a Dublín como su lugar de origen: dedicó la canción "From Silent Night" a "mi amante compatriota Mr. John Forster, el comerciante más joven de Dublín en Irlanda". Los Forsters eran una familia prominente de Dublín en ese momento, proporcionando varios Lord Mayors a la ciudad.​ En 1580 Dowland fue a París, donde estuvo al servicio de Sir Henry Cobham, el embajador ante la corte francesa, y su sucesor, Sir Edward Stafford. Se convirtió en católico en este momento.​ En 1584, Dowland regresó a Inglaterra, donde se casó. En 1588 fue admitido como becado en el Christ Church college, de Oxford.

En 1594 se presentó una vacante de laudista en la corte inglesa, pero la solicitud de Dowland fue infructuosa. Afirmó que su religión católica llevó a que no le ofrecieran un puesto en la corte protestante de Elizabeth I. Sin embargo, su conversión no fue publicitada, y ser católico no impidió que otros músicos importantes (como William Byrd) tuvieran una carrera en la corte en Inglaterra.

Desde 1598 Dowland trabajó en la corte de Christian IV de Dinamarca, aunque continuó publicando en Londres. El rey Christian estaba muy interesado en la música y pagó sumas astronómicas a Dowland; su salario era de 500 táleros al año, convirtiéndolo en uno de los servidores mejor pagados de la corte danesa. Aunque el Rey Christian consideraba mucho a Dowland, él no era el sirviente ideal, a menudo se quedaba más tiempo de lo debido cuando iba a Inglaterra a publicar partituras o por otros motivos.

Dowland fue despedido en 1606 y regresó a Inglaterra;​ a principios de 1612 se aseguró un puesto como uno de los laudistas de Jacobo I. Hay pocas composiciones que datan desde el momento de su nombramiento real hasta su muerte en Londres en 1626.

Aunque se desconoce la fecha de su muerte, "el último pago a Dowland desde la corte fue el 20 de enero de 1626, y fue enterrado en St Ann's, Blackfriars, Londres, el 20 de febrero de 1626".

Su hijo, Robert Dowland, también era músico, trabajó durante un tiempo en el servicio del primer conde de Devonshire,  y asumió el puesto de laudista de su padre en la corte cuando John murió.

Dos influencias principales en la música de Dowland fueron las populares canciones galantes y la música de baile del momento. La mayor parte de la música de Dowland es para su propio instrumento, el laúd.​ Incluye varios libros de obras solistas, canciones de laúd (para una voz y laúd), canciones parciales con acompañamiento de laúd y varias piezas para violín con laúd.16​ El poeta Richard Barnfield escribió que "el toque celestial de Dowland sobre el laúd enardece el sentido humano".

Más tarde escribió lo que probablemente sea su obra instrumental más conocida, Lachrimae, o Seaven Teares, (1604) que figura en Siete Pavanas Apasionadas, un conjunto de siete pavanas para cinco violines y laúdes, cada una basado en el tema derivado de la canción de laúd "Fluyen mis lágrimas".​ Se convirtió en una de las colecciones instrumentales más conocidas de su tiempo. Su pavana, "Lachrymae antiquae", también fue popular en el siglo XVII, y muchos compositores la usaron como tema para variaciones. También escribió una versión laúd de la balada popular "Welcome Home de mi señor Willoughby".

Aunque fue famoso en su época como laudista y cantante, hoy en día es reconocido como un gran compositor de música melodiosa y armónica. Compuso 87 canciones (para voz y laúd) que se publicaron en tres Books of Songs or Ayres (1597, 1600 y 1603), A Pilgrims Solace (1612) y Musical Banquet (publicado por su hijo Robert en 1614). Sus demás obras incluyen 21 obras instrumentales, y muchas piezas para laúd solo.

La canción de Dowland, "Come Heavy Sleepe, the Image of True Death", fue la inspiración para Nocturnal de Benjamin Britten, sobre un tema de John Dowland, escrita en 1963 para el guitarrista Julian Bream y que es una de las obras más importantes del repertorio guitarrístico. Este trabajo consiste en ocho variaciones, todas basadas en temas musicales extraídos de la canción o su acompañamiento de laúd, que finalmente se resuelven en un arreglo de guitarra de la propia canción.

Uno de los primeros músicos del siglo XX que ayudó exitosamente a sacar a Dowland de los libros de historia fue el cantautor Frederick Keel.​ Keel incluyó quince piezas de Dowland en sus dos series de canciones de amor isabelinas publicadas en 1909 y 1913,​ que alcanzaron popularidad en su época. Estos arreglos libres para piano y voz baja o alta se destinaron a los gustos y prácticas musicales asociadas con las canciones de arte de la época.

En 1951, Alfred Deller, el famoso contratenor (1912-1979), grabó canciones de Dowland, Thomas Campion y Philip Rosseter con el sello HMV (la voz de su amo) HMV C.4178 y otra HMV C.4236. En 1977, Harmonia Mundi también publicó dos discos de Deller cantando canciones de Laúd de Dowland (HM 244 y 245-H244 / 246).

La música de Dowland se convirtió en parte del repertorio del renacimiento de la música antigua con el laudista Julian Bream y el tenor Peter Pears, y más tarde con Christopher Hogwood y David Munrow y el Early Music Consort a finales de los años 60 y más tarde con la Academy of Ancient Music de principios de los 70 .

Las obras completas de John Dowland fueron grabadas por el Consort of Musicke, y lanzadas en el sello L'Oiseau Lyre, aunque grabaron algunas de las canciones como música de consort vocal; el Tercer Libro de los Cantares y A Pilgrim's Solace aún no se han grabado en su totalidad como colecciones de canciones solistas.

Nigel North grabó las obras completas de Dowland para solo laúd en cuatro CD entre 2004 y 2007, en el sello Naxos.

No hay un catálogo completo de las obras de Dowland. La lista más completa fue compilada por Diana Poulton en su colección The Lute Music of John Dowland. Por lo tanto, los números P se usan a veces para designar piezas individuales.

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